ערב חג המולד. ילדי הזקן, טילטיל ומיטיל, ישנים במיטותיהם. הילדים נמשכים לקולות המוזיקה רצים לחלון וצופים בפסטיבל חג המולד בבית העשיר שממול. נשמע דפיקה בדלת. אישה זקנה מופיעה בשמלה ירוקה ובכובע אדום. יש לה גיבן, כרום, אף עיניים, סרוג, הולכת עם שרביט. זו הפיה בריליון. היא אומרת לילדים ללכת לחפש את הציפור הכחולה. זה מעצבן אותה שילדים לא מבחינים בין דברים ברורים. "צריך להיות אמיץ לראות את הנסתר", אומר בריליונה ומעניק לטילטיל כובע ירוק עם יהלום, שמסתובב בו האדם יכול לראות את "נשמת הדברים". ברגע שטילטיל חבוש את כובעו והופך את היהלום, הכל מסביב הופך להפליא: הכישוף הישן הופך לנסיכת פיות, הסביבה המסכנה של הצריף מתעוררת לחיים. נשמות של שעות, נשמות מקראבייב מופיעות, אש מופיעה כאדם שמתנועע במהירות בטייטס אדום. הכלב והחתול זוכים גם למראה אנושי, אך נותרו רעולי פנים על ידי בולדוג וחתול. הכלב, שהשיג את ההזדמנות למצות את רגשותיו במילים, בקריאות נלהבות של "אלוהותי הקטנה!" קופץ סביב tiltil. החתול מושיט בזהירות ובאין אמון את ידה. מים מתחילים להכות מהברז במזרקה נוצצת, ומזרמיה מופיעה בחורה כששיערה משוחרר, בבגדים זורמים, כביכול. היא מיד מתמודדת עם אש. זו נשמת המים. כד נופל מהשולחן, ודמות לבנה עולה מהחלב שנשפך. זו נשמת החלב הביישן והמבולבלת. מעל ראש הסוכר, קורע את העטיפה הכחולה, יוצא יצור מזויף ממותק בבגדים כחול לבן. זו נשמת הסהרה. להבת מנורה שנפלה הופכת מייד לילדה קורנת של יופי שאין דומה לו תחת כיסוי מיטה שקוף ומנצנץ. זו נשמת האור. נשמעת דפיקה חזקה בדלת. מבוהל, הטילטיל הופך את היהלום מהר מדי, קירות הצריף דוהים, הפיה מתיישנת שוב, ואש, לחם, מים, סוכר, נשמת האור, כלב וחתול אין זמן לחזור לשקט, הפיה מצווה עליהם ללוות את הילדים בחיפוש אחר הציפור הכחולה, מנבא את מותם בסוף המסע. כולם חוץ מנשמת האור והכלב לא רוצים ללכת. עם זאת, לאחר שהבטיחה למצוא לכולם בגד מתאים, הפיה מוציאה את כולם דרך החלון. ובהסתכלות על הדלת, אמא טיל והאב טיל רואים רק ילדים ישנים בשלווה.
בארמון הפיות של ברילונה, לבוש תלבושות מפוארות מהאגדות, מנסות נשמות בעלי חיים וחפצים לעלות נגד ילדים. ראש החתול. היא מזכירה לכולם שלפני "לפני האיש", שהיא מכנה "מערך", כולם היו חופשיים, והיא חוששת שמא לאחר שכבש את הציפור הכחולה, האדם יבין את נשמת הדברים, בעלי החיים והמרכיבים ולבסוף ישעבד אותם. הכלב מתנגד באלימות. כשפיות, ילדים ונשמת האור מופיעות, הכל נרגע. החתול מתלונן בצביעות על הכלב, והוא מקבל מטילטיל. לפני המסע הארוך, על מנת להאכיל את הילדים, לחם מנתק שני נתחים מהבטן, וסוכר מפרק את אצבעותיו עבורם (אשר מיד צומחים לאחור, כך שלסהרה תמיד יש ידיים נקיות). ראשית כל, טילטיל ומיטיל צריכים לבקר בארץ הזכרונות, שם הם חייבים לנסוע לבד, ללא ליווי. שם ביקור טילטיל ומיתיל אצל סבא וסבתא שנפטרו, ושם הם רואים את אחיהם ואחיותיהם המתים. מסתבר שהמתים שקועים בשינה, וכאשר יקיריהם זוכרים אותם הם מתעוררים. לאחר שהתעסק עם הילדים הקטנים יותר, אכל ארוחת צהריים עם כל המשפחה, טילטיל ומיטיל ממהרים לעזוב, כדי לא מאחרים לפגישה עם נשמת האור. לבקשת הילדים, סבא וסבתא מעניקים להם קיכלי, שנראו להם כחולים לחלוטין. אך כאשר טילטיל ומיתיל עוזבים את ארץ הזיכרונות, הציפור משחירה.
בארמון הלילה, החתול הוא הראשון להזהיר את המארחת על הסכנה הקרובה - הגעתם של טילטיל ומיטיל. לילה לא יכול לאסור על אדם לפתוח את שערי סודותיה. חתולים ולילות יכולים רק לקוות שאדם לא יתפוס ציפור כחולה אמיתית, כזו שלא חוששת מאור יום. ילדים מופיעים בליווי כלב, לחם וסוכר. הלילה מנסה להונות תחילה, אחר כך להפחיד את טילטיל ולא לתת לו את המפתח שפותח את כל הדלתות בארמונה. אבל טילטיל פותח לסירוגין את הדלת. בגלל אחד, כמה רוחות רפאים חסרות פחד חולפות, בגלל אחת אחרת, במקום בו נמצאות המחלות, רני נוז מצליחה להיגמר, בגלל השלישית הם כמעט פורצים לחופש מלחמה. ואז פותח טילטיל את הדלת, שמאחוריה אוגר הלילה כוכבים נוספים, הניחוחות האהובים עליו, אורות נודדים, סבטליאקוב, רוזה, שירת נייטינגייל. הדלת האמצעית הבאה, הגדולה, לילה אינה מייעצת לפתיחת הנעילה, מזהירה כי חזיונות אורבים מאחוריה כה אימתניים, כי אין להם אפילו שם. בן לוויה של טילטיל - כולם מלבד הכלב - מתחבאים בפחד. טילטיל וכלב, הנאבקים בפחד משלהם, פותחים את הדלת, שמאחוריה גן של יופי נפלא - גן חלומות ואור לילה, שבו בין הכוכבים והכוכבי לכת ציפורים כחולות קסומות מרפרפות ללא לאות. טילטיל מתקשר לחבריו, וכל אחד מהם תפס כמה ציפורים כחולות, הם עוזבים את הגן. אך עד מהרה מתים הציפורים שנתפסו - הילדים לא הצליחו למצוא את אותה ציפור כחולה אחת הסופרת את אור היום.
יַעַר. חתול נכנס, מברך את העצים, מדבר איתם. בורג אותם על ילדים. לעצים יש משהו שלא לאהוב את בנו של זקן העצים. וטילטיל הוטל על האדמה, והכלב בקושי השתחרר מכבלי אייבי, הוא ניסה להגן על הבעלים. שניהם קרובים למוות, ורק התערבות נשמת האור, שאומרת לטילטיל להפוך את היהלום על כובעו כדי לטבול את העצים בחשכה ובשתיקה, מצילה אותם. החתול מצליח להסתיר את מעורבותו בהתפרעות.
ילדים מחפשים את הציפור הכחולה בבית הקברות. בחצות מסובב טילטיל בפחד את היהלום, הקברים נפתחים ומתוכם מופיעים קטעים שלמים של פרחים לבנים רפאים ויפים להפליא. ציפורים שרות מזמורים נלהבים לשמש ולחיים. "איפה מתים? .. - אין הרוגים ..." - טילטיל ומיטיל מחליפים הערות.
בחיפוש אחר הציפור הכחולה, ילדים עם מלווים מוצאים עצמם בגני האושר. בליס השומן כמעט מושך את טילטיל וחבריו לאורגיות שלהם, אך הילד הופך את היהלום, וניכר עד כמה שומן בליס הוא אומלל ומכוער. אושר ביתי מופיע, מה שמדהים כי טילטיל אינו מודע לקיומם. זה אושר של להיות בריא, אושר של הורים אוהבים, אושר בשמיים הכחולים, אושר של ימי שמש, אושר של כוכבי תאורה. הם שולחים את האושר המהיר ביותר לרוץ דרך טל יחף כדי להודיע לשמחות הגדולות על בואם של ילדים, ועד מהרה מופיעים יצורים גבוהים ויפים כמו מלאך בבגדים נוצצים, ביניהם שמחה גדולה להיות צודקת, שמחה להיות חביבה, שמחה להבנה והשמחה הטהורה ביותר של אהבה אימהית. היא נראית לילדים דומים לאמא שלהם, רק הרבה יותר יפה ... אהבה אימהית טוענת שהיא זהה בבית, אך שום דבר לא ניתן לראות בעיניים עצומות. לאחר שנודע כי נשמת האור הביאה את הילדים, אהבה אימהית מכנסת שמחות גדולות אחרות, והם מצדיעים לנשמת האור כפילגש שלהם. השמחות הגדולות מבקשות מנשמת האור לזרוק את הצעיף, שעדיין מסתיר את האמיתות והאושר הבלתי ידוע. אבל נשמת האור, שממלאת את צו אדוניה, רק מתעטפת בחוזקה יותר ברעלה, ואומרת שהזמן עוד לא הגיע, ומבטיחה להגיע יום אחד בפתיחות ובאומץ. כשהיא מתחבקת לשלום, היא נפרדה עם Joy's Great.
טילטיל ומיטילוס, מלווה בנשמת האור, מוצאים את עצמם בארמון התכול של ממלכת העתיד. ילדים תכולים באים בריצה אליהם. אלה ילדים שיום אחד ייוולדו על כדור הארץ. אבל אינך יכול להגיע לכדור הארץ בידיים ריקות, וכל אחד מהילדים הולך להביא לשם איזשהו המצאה: מכונת האושר, שלושים ושלוש דרכים להאריך חיים, שני פשעים, מכונית שעפה באוויר ללא כנפיים. אחד הילדים הוא גנן מדהים שמגדל חינניות חריגות וענבים ענקיים, השני הוא מלך תשע כוכבי הלכת, אחר שנקרא להרוס את עוולת האדמה. שני ילדים תכולים עומדים מחובקים. אלה אוהבים. הם לא יכולים להביט זה בזה ולנשק ללא הרף ולהיפרד, כי על כדור הארץ הם יופרדו במשך מאות שנים. כאן פגשים טילטיל ומיטילוס את אחיהם, שייוולד בקרוב. שחר מאורס - השעה בה נולדים ילדים. הזקן הזקן טיים מופיע, עם חרמש ו שעון חול. הוא לוקח את מי שעומד להיוולד על הספינה. הספינה שלוקחת אותם לכדור הארץ שוחה ומסתתרת. שירה רחוקה נשמעת - זה מושר על ידי אמהות שפוגשות ילדים. זמן בתדהמה ובכעס מבחין בטילטיל, מיטילוס ונשמת האור. הם בורחים ממנו על ידי סיבוב יהלום. מתחת לרעלה מסתירה נשמת האור את הציפור הכחולה.
ליד הגדר עם שער ירוק - טילטיל לא מכיר מייד בבית מולדתו - הילדים נפרדים עם בני לוויה שלהם. הלחם מחזיר את כלוב הטילטו עבור הציפור הכחולה, והשאר ריק. "הציפור הכחולה, ככל הנראה, לא קיימת כלל, או משנה צבע ברגע שהיא מוכנסת לכלוב ..." אומרת נשמת האור. נשמות של חפצים ובעלי חיים נפרדות מילדים. אש כמעט שורפת אותם בליטופים סוערים, נאומי פרידה ממלמלים, סוכר משמיע מילים כוזבות ומתוקות. הכלב ממהר לקפוא לילדים, הוא נחרד מהמחשבה שהוא כבר לא יוכל לדבר עם אדונו האהוב. ילדים משכנעים את נשמת האור להישאר איתם, אך זה לא בכוחה. היא רק יכולה להבטיח להם להיות איתם "בכל קרן ירח מביטה, בכל כוכב קטן ובוהה בחיבה, בכל שחר העוסק בכל מנורה מוארת", בכל מחשבה ברורה וברורה. מכה שמונה שעות. השער כפוף ומיד נטרף אחרי הילדים.
תא הנוסעים של עצלן העץ השתנה קסם - הכל כאן נעשה חדש יותר, משמח יותר. אור יום צוהל פורץ את נקיקי התריסים. טילטיל ומיתיל ישנים במתיקות במיטה. אמא טיל באה להעיר אותם. ילדים מתחילים לדבר על מה שהם ראו במהלך הטיול, והדיבור שלהם מפחיד את האם. היא שולחת אבא לרופא. אבל אז נראה השכן של ברלנגו, דומה מאוד לפיה בריליונה. טילטיל מתחיל להסביר לה שהוא לא הצליח למצוא את הציפור הכחולה. השכן מנחש שהילדים חלמו על משהו, אולי כשהם ישנים, ירח עליהם אור ירח. היא עצמה מדברת על נכדתה - הילדה לא בריאה, לא קמה, אומרת הרופא - עצבים ... אמא משכנעת את טילטיל לתת לילדה את צוואר הצוואר עליו היא חולמת. טילטיל מסתכל על הצב, ונראה לו הציפור הכחולה. הוא נותן את כלוב הציפורים לשכן. ילדים עם עיניים חדשות רואים את הבית שלהם ומה שיש בו - לחם, מים, אש, חתול וכלב. נשמעת דפיקה בדלת, ושכנת ברלנגו נכנסת עם בחורה בלונדינית יפה במיוחד. הילדה מצמידה את צווארה של טילטיל לחזה. נכדתו של טילטו ומיתיל נראית כמו נשמת אור. טילטיל רוצה להסביר לילדה כיצד להאכיל צבים, אך הציפור, שמנצלת את הרגע, עפה משם. הילדה בוכה בייאוש, וטילטיל מבטיח לה לתפוס ציפור. ואז הוא פונה לקהל: "אנו מבקשים מכם מאוד: אם מישהו מכם ימצא זאת, אז תן לזה להביא אותנו - אנו זקוקים לזה כדי להיות מאושרים בעתיד ..."