היצירה מבוססת על אגדת המינגזינגר המפורסמת של המאה ה- XIII. היינריך פון אופטרדינגן. בד האירועים החיצוני הוא רק הכיסוי החומרי הדרוש לתיאור התהליך הפנימי העמוק של היווצרות המשורר ולהבנתו של הנרי את אידיאל החיים, המתואר באלגוריות על ידי נובליס במסווה של "פרח כחול". העומס הסמנטי העיקרי נשוי על ידי חלומותיו, הנמשלים, סיפורי המיתוסים והמיתוסים של הנרי.

הרומן מורכב משני חלקים. הראשון, שהושלם, נקרא "מחכה". היינריך בן העשרים, תלמידו של כומר, חלם שהוא משוטט ביער חשוך, הולך להרים ומוצא פרח כחול ביופי שאי אפשר לתאר. הפרח הכחול הוא סמל לשירה רומנטית גרמנית, במילים אחרות - שירה טהורה וחיים מושלמים. הוא לא מסוגל לצפות בחלומו עד הסוף, מכיוון שאמו נכנסת לחדרו ומעירה אותו.

מעט אחר כך עוזב הנרי את טורינו, בית אביו, ויחד עם אמו נוסע לאוגסבורג, למולדתה. הם נוסעים בליווי סוחרים, גם הם בדרכם לדרום גרמניה. הנרי, שעתיד להפוך למשורר גדול, מקשיב באימה לסיפורי חבריו למטיילים על משוררים ועל כוחם על נפשם של כל היצורים החיים. סוחרים מציגים בפניו שתי אגדות. אחד מהם מדבר על כך, שפעם, בזמנים רחוקים, איימו על המשורר והזמר המהולל אחד בידי בעלי הספינה בחמדנות על אוצרותיו, עליהם הפליג מעבר לים. עם זאת, שיריו זעזעו את חיות הים עד כדי כך שהצילו את חייו והחזירו את האוצרות שנלקחו ממנו. באגדה אחרת, אנו מדברים על חצר שירתם הנאורה והמתנשאת של המלך ובתו, שעזבה פעם את בית ההורים והסתתר מאביה במשך שנה שלמה, גרה ביער עם אדם אהוב. שנה לאחר מכן אהובתה, עם שיריה ונגינת הלוטה, השתלטה על ליבו של אביה עד כדי כך שהוא העניק לשניהם סליחה וחיבק אותם ואת נכדו הנולד.

מספר ימים לאחר מכן, נוסעים נעצרים בטירתו של לוחם ותיק והופכים לעדים של הכנות למסע צלב חדש. ברכושו, הנרי פוגש צעיר בשבי שזולימה הובא מהמזרח. היא נמוגה ממולדתה ומבכה את גורלה העגום.

לאחר שעזב את הטירה עוצרים הנרי וחבריו במהרה בכפר המדרכה, שם הוא פוגש כורה ותיק. הוא מספר להם על חייו, על מתכות ומינרלים החבויים במעי האדמה. תחת הנהגתו הם מבקרים בגלריית מערות שלמה בהרים, שם הם מוצאים שרידים של בעלי חיים פרהיסטוריים ומתוודעים אל הנזיר של הוֹנֶזֶולרן, שאחרי ניצול נעים צבאי ומפואר, פרש מאנשים למנוחה, למד על חייו הפנימיים של נפשו ולמד היסטוריה. הנזיר מראה להם את ספריו. באחד מהם הנרי רואה את המערה, את עצמו, ולצדו - נזיר וזקן, אך כולם לבושים בבגדים חריגים והכתובות נעשות בשפה שלא מובנת לו. בהדרגה הוא מוצא בעמודים אחרים אישה מזרחית, הוריו ואנשים רבים אחרים שהוא מכיר.

לאחר היכרות עם כמה סודות ההיסטוריה ומעי האדמה במהלך מסעותיו ברחבי הארץ, מגיע היינריך פון אופטרדינגן סוף סוף לאוגסבורג, לסבו, השוואנינג הזקן. בבית סבו נפגש היינריך עם המשורר קלינגסור, אדם מלכותי שאת דמותו ראה כבר בספרו של הנזיר, ובתו מטילדה. בין צעירים ממבט ראשון האהבה מתחילה, ועד מהרה הם הופכים לחתן ולכלה.

קלינגסור מוביל את התבגרותו הרוחנית של היינריך הצעיר. הוא מדבר איתו על שירה, על עולמו הפנימי ועל "השימוש" הראוי והטבעי ביותר בכוחותיו הרוחניים. הוא קורא לו לפתח את דעתו, כמו גם להבין את חוקי האירועים המתרחשים בעולם ואת ה"מהות "של כל עסק, כל תופעה, כך שבסופו של דבר נפשו הופכת להיות קשובה ורגועה. כמו כן, הכרחי שהנפש תהיה כנה, והנפש כנה היא כמו אור, היא חודרת, עוצמתית ובלתי נראית כמו אור.

הנרי מספר לקלינגסור על מסעו, וכל דיבורו, מבנהו ותמונותיו מעידים כי הצעיר נולד להיות משורר.

לדברי קלינגסור, השירה אינה יוצאת דופן, היא "רכושו העיקרי של הרוח האנושית". בערב המשתה מספר קלינגסור, לבקשת היינריך, לאורחים סיפור סמלי של ניצחון השירה על הרציונליות ועל אויביו האחרים. סיפור זה צופה במה שהיה נדון בחלקו השני של הרומן. הסיפור מדבר על ממלכת ארקטורוס ועל פריי היפה, בתו, ארוס ואחותו החלב פייב, כמו גם סנדקתה סופיה.

החלק השני של הרומן (נובליס לא הספיק לסיים אותו) נקרא "השלמה". זה מתחיל עם העובדה שהנרי, במסווה של נודד, במצב של ייאוש אדיש לתוכו נפל לאחר מותה של מטילדה, משוטט בהרים. אוגסבורג פרושה מתחתיו, מרחוק מראה זרם מסתורי נוראי. בצד, נראה שהוא רואה נזיר כורע מול עץ אלון. נראה לו שמדובר בכומר בית משפט ישן. עם זאת, כשהוא מתקרב, הוא מבין שמולו נמצא רק צוק, שעליו נטה עץ. לפתע העץ מתחיל לרעוד, האבן מתחילה לצלצל חרש ושירה משמחת נשמעת מתחת לאדמה. קול נשמע מהעץ, ומבקש מהיינריך לנגן את האוטה ולשיר שיר ומבטיח שאז תופיע בחורה מי עליו לקחת איתו ולא להרפות מעצמו. הנרי מזהה בו את קולה של מטילדה. בעלוות עץ מופיע מולו חזון של אהובתו, המביט בו בחיבה בחיוך. כאשר החזון נעלם, כל הסבל והדאגות עוזבים את ליבו. לא נותר אלא מלממה ועצב שקט. כאב האובדן ותחושת ריקנות עוברים סביב. הנרי מתחיל לשיר ולא שם לב כיצד הנערה ניגשת אליו ולוקח אותו איתו. היא מציגה אותו בפני זקן, ששמו סילבסטר, הוא רופא, אבל נראה להנרי שכורה זקן עומד מולו.

מסתבר שלפני זמן רב ביקר הזקן אצל אביו של הנרי, בו ראה סילבסטר את יצירותיו של פסל והכיר לו את המורשת היקרה של העולם העתיק. עם זאת, אביו לא ציית לקריאת טבעו האמיתית, והמציאות הסובבת עוררה בו שורשים עמוקים מדי. הוא הפך להיות סתם אומן מיומן.

הזקן רוצה שהנרי יחזור לעיר הולדתו. עם זאת, הנרי אומר שהוא מכיר טוב יותר את מולדתו כאשר הוא נוסע למדינות שונות, ובכלל אנשים שנוסעים הרבה נבדלים מאחרים בראש מפותח יותר ותכונות ויכולות מדהימות אחרות. הם מדברים על חשיבות השכיחות של כוח יחיד, כוח המצפון על כל הדברים; סיבת הרוע, שלדברי הזקן, נעוצה בחולשה כללית; על התערבות ו"מהות "יחידה של כל העולמות והרגשות ביקום.

לנובאליס לא היה זמן להשלים את החלק השני הזה, בו רצה לבטא את עצם השירה. הוא אפילו לא הספיק לנסח את הרעיון שלו שכל דבר בעולם: טבע, היסטוריה, מלחמה, חיי יום-יום - הכל הופך לשירה, כי הרוח היא זו שמניעה את כל מה שקיים בטבע. בחלק השני נאלץ הנרי להתוודע יותר לעולם סביבו. הוא היה אמור להגיע לאיטליה, להשתתף בלחימה, בבית המשפט של הקיסר, להיפגש עם בנו של פרידריך השני ולהפוך לחברו הקרוב, לבקר ביוון, לעשות טיול במזרח, כל הדרך לירושלים, ואז לחזור לתורינגיה ולקחת חלק עם קלינגזור ב טורניר פיוטי מפורסם. המשך הרומן היה להפוך לנרטיב מיתולוגי וסמלי בו הכל: בעלי חיים, צמחים ואבנים - היה צריך לדבר ולעבור טרנספורמציות קסומות. מטילדה, כבר לאחר מותה, במסווה של נשים שונות נאלצה לפגוש את היינריך לעתים קרובות, שנאלצה סוף סוף להעיר את "הפרח הכחול" משנתה במציאות.